La prima sala per spettacoli del Teatro Comunale di Cagli, fu ricavata all'interno del Palazzo Comunale nel 1585. Due secoli dopo, per l'esattezza nel 1754, fu inaugurato il Teatro delle Muse, eretto su disegno dell'architetto bolognese Raimondo Compagnini.
L'attuale teatro, preceduto da piazzale, sorge su area totalmente autonoma ed è stato eretto fra il 1870 e il 1878 su disegno dell'architetto perugino Giovanni Santini. 
È un edificio che segna il trionfo dello stile eclettico e il superamento di ogni nostalgia neoclassica.